Каменный храм, который сегодня можно видеть на Приморском проспекте, построен на месте деревянной церквушке, появившейся по приказу и на средства графа Бестужева-Рюмина. Современное здание появилось в 1809 году, спустя полвека после возведения первой постройки, сгоревшей от удара молнии.

Руководил проектом архитектор Мочульский, он выбрал для нового храма не совсем типичный для православия стиль ампир. Особую изящность строению придает ротонда из двенадцати колонн прямо под куполом. Долгое время здесь находился колокол, который удалось спасти из пожара первой церкви — на нем был герб Бестужева-Рюмина и отметка отлившего колокол мастера. В середине XVIII века этот колокол раскололся.

В 1937 году храм был закрыт, через десять лет снесли колокольню, а в здании расположился завод, где производили различные резиновые изделия — от шайб до игрушек. С 2003 годв в церкви снова ведутся богослужения.