Собор построен в честь Благовещения Богородицы. Это домовая церковь правителей — князей и царей. В начале XIV века здесь была деревянная церковь, построенная сыном Александра Невского. В конце XV века началась мода на перестройку Кремля иностранцами, но свою домовую церковь князь Иван III им не отдал, построить ее взялись зодчие города Псков. У восточной стены вновь возведенного храма был Казенный двор, в котором размещалась казна.

В 1547 году храм пострадал от пожара, а уже в 1563 храм решили перестроить, уже тогда трехглавый храм стал девятиглавым. Здесь венчали и крестили детей правителей, а в 1572 году пристроили крыльцо Грозненское.

В 1917 году от артобстрела пострадало и было разрушено крыльцо храма. В марте 1918 года храм закрыли.

Существует легенда, что Грозненское крыльцо повелел пристроить Иван Грозный — после четвертого брака его отлучили от церкви, и царь решил выкрутиться таким образом, чтобы слушать проповеди. Крышу и главы храма покрыли золоченой медью в конце XVI века.

Благодаря интересному освещению создается ощущение движения вверх. Нижняя часть храма находится в тени, а из верхней льется свет.

Росписи храма выполнены Феофаном Греком, Андреем Рублевым и Прохором из Городца. Роспись храма подновляли при Алексее Михайловиче, Екатерине II и в XIX веке. Здесь есть изображения византийских императоров и русских князей. Особенно стоит отметить иконостас — шедевр русского искусства.

Пол храма — кремень с вкраплением агата и яшмы — по легенде, привез из Ростова Великого Иван Грозный, а сам камень родом из Византии.